Odluka o izgradnji Džamije Behram-begove medrese donesena je 8. aprila 1995. godine. Locirana je u središnjem dijelu medresanskog kompleksa i doslovno je okružena objektima C (istok), B (jugoistok) i fiskullturna sala (sjever).
Za projektanta džamije odabran je poznati i ugledni akademik Zlatko Ugljen, skupa s Husejnom Dropićem i Arhitektonskim ateljeom Ambijent iz Tuzle.
Kamen-temeljac za džamiju je položen 9. septembra 1996. godine.
Radovi su okončani do nivoa kada je bilo moguće organizirati u njoj vjerski život učenika i muderisa Medrese, ali i vjernika iz okolnih tuzlanskih naselja. Radno otvorenje džamije je izvršeno 17. oktobra 1999. godine, a prva teravija je klanjana 8. decembra iste godine. Tokom 2005. godine je izvršeno uređenje vanjskih zidova.
U 2012. godini su izvršeni radovi na uređenju harema džamije.
Džamija je jedinstvena po svojoj arhitekturi i može primiti i do 1.500 klanjača.